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Análisis de las diferencias cuantitativas en el grosor de la capa de fibras nerviosas retiniana entre la tomografía de coherencia óptica de dominio-tiempo y de dominio-espectral en pacientes con esclerosis múltiple remitente recurrente

A. González-Gómez, A. García-Ben, A. Soler-García, I. García-Basterra, F. Padilla-Parrado, J.M. García-Campos   Revista 66(09)Fecha de publicación 01/05/2018 ● OriginalLecturas 1806 ● Descargas 151 Castellano English

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[REV NEUROL 2018;66:297-302] PMID: 29696616 DOI: https://doi.org/10.33588/rn.6609.2017443

Introducción. La tomografía de coherencia óptica (OCT) es una herramienta cada vez más extendida en el estudio de las enfermedades neurodegenerativas.

Objetivos. Analizar y correlacionar el grosor de la capa de fibras nerviosas retiniana (CFNR) mediante OCT de dominio-tiempo y dominio-espectral en pacientes con esclerosis múltiple (EM) remitente recurrente, con y sin antecedente de neuritis óptica (NO).

Sujetos y métodos. Estudio transversal del grosor medio y por cuadrantes de la CFNR en 15 sujetos libres de enfermedad, 28 con EM sin historia previa de NO y 18 con antecedentes de NO. La exploración oftalmológica completa incluía la medición de la CFNR mediante tomógrafos de dominio-tiempo y dominio-espectral.

Resultados. Existen diferencias estadísticamente significativas entre ambos tomógrafos al comparar el grosor medio de la CFNR en el grupo control (p = 0,000), el grupo con antecedentes de NO (p = 0,000) y el grupo sin NO (p = 0,000). Hemos obtenido una fuerte correlación, estadísticamente significativa y directamente proporcional entre el grosor medio de la CFNR medido con ambos tomógrafos en el grupo control (rho = 0,842; p = 0,000), y los grupos de ojos sin NO (rho = 0,91; p = 0,000) y con NO (rho = 0,902; p = 0,000).

Conclusiones. Existe una fuerte correlación en la medición del grosor de la CFNR entre ambos tomógrafos en pacientes con EM, con y sin antecedente de NO. La OCT de dominio-tiempo cuantifica grosores mayores, por lo que ambos tomógrafos se demuestran eficaces en el estudio de la EM, aunque los resultados no son intercambiables ni extrapolables.

Capa de fibras nerviosas retiniana Comparación Correlación Esclerosis múltiple Neuritis óptica Tomografía de coherencia óptica Esclerosis múltiple Técnicas exploratorias

Introducción


La tomografía de coherencia óptica (OCT) es una técnica diagnóstica no invasiva que permite determinar cuantitativamente el grosor medio y por sectores de la capa de fibras nerviosas retiniana (CFNR). Los pacientes con esclerosis múltiple (EM) cursan con adelgazamiento de esta capa, que afecta no sólo a los ojos de pacientes con antecedentes de neuritis óptica (NO), sino también a los que no la han padecido durante el curso de su enfermedad [1-3].

La OCT constituye una técnica en auge en el estudio de las enfermedades neurodegenerativas. La tecnología de la OCT ha ido evolucionando considerablemente desde la introducción de la tomografía de dominio espectral o de dominio Fourier. La OCT de dominio-tiempo (Stratus) utiliza un espejo de referencia que se mueve para coincidir con el retraso que sufre la señal captada en las distintas capas de la retina [4]. La OCT de dominio-espectral (Cirrus) utiliza un espejo de referencia fijo, por lo que presenta una mayor velocidad de adquisición. La OCT Stratus tiene una resolución axial de 10 µm y transversa de 20 µm, mientras que la OCT Cirrus posee una resolución axial de 5 µm y transversa de 15 µm [5].

El objetivo de este trabajo es comparar el grosor de la CFNR medida mediante OCT de dominio-tiempo y dominio-espectral en pacientes con EM remitente recurrente, con y sin antecedentes históricos de NO.


Sujetos y métodos


Estudio transversal realizado en 122 ojos de 61 pacientes llevado a cabo en la unidad de neurooftalmología del Hospital Clínico Universitario Virgen de la Victoria de Málaga. Todos los pacientes firmaron un consentimiento informado, según la declaración de Helsinki, tras explicarles las características del estudio y garantizarles la confidencialidad de los resultados.

Los pacientes fueron agrupados de la siguiente manera:
 
  • Grupo A: 15 sujetos sanos.
  • Grupo B: 28 pacientes con EM remitente recurrente y sin episodio previo de NO documentado. En este grupo se incluyeron no sólo los ojos de los pacientes sin NO, sino también los ojos contralaterales de los pacientes con antecedente de NO.
  • Grupo C: 18 pacientes con EM remitente recurrente y antecedente de NO unilateral de más de seis meses de evolución.

El grupo control fue seleccionado de forma aleatoria entre los pacientes libres de enfermedad ocular y sistémica que acudían a la policlínica de oftalmología y que cumplían los siguientes requisitos: agudeza visual 10/10 en la escala de Snellen, presión intraocular inferior a 21 mmHg, y ausencia de patología del polo anterior y posterior que pudiese influir en los resultados.

El diagnóstico de EM fue confirmado por el servicio de neurología basándose en exámenes clínicos y de neuroimagen. El diagnóstico clínico de un episodio previo de NO implicaba la presencia de los siguientes datos: pérdida monocular de la agudeza visual de forma brusca acompañada de dolor periorbitario tenue que se incrementaba con los movimientos oculares, defecto pupilar aferente, alteraciones campimétricas y papila óptica aparentemente normal o edematosa. Los pacientes con episodios de NO con un tiempo de evolución inferior a seis meses fueron excluidos.

A todos los pacientes se les realizó una exploración neurológica y oftalmológica, determinándose la escala expandida del estado de discapacidad (EDSS) para valorar el estado neurológico, el tiempo de evolución de la EM, la mejor agudeza visual corregida mediante optotipos de Snellen a seis metros, la presión intraocular mediante tonometría de aplanación de Perkins y la exploración del segmento posterior mediante biomicroscopia de no contacto con lente de 84 dioptrías (Volk, Ohio, EE. UU.). Para el estudio del grosor medio y por cuadrantes de la CFNR mediante tomografía de dominio-tiempo se utilizó la OCT Stratus modelo 3.000 (Carl Zeiss Meditec, Dublín, California, EE. UU.), con protocolo Fast RNFL Thickness 3.4, que comprime en una sola tomografía tres barridos circulares de 3,4 mm en 1,92 segundos; y para el análisis cuantitativo el programa RNFL Thickness Average, que permite determinar grosor en los cuatro cuadrantes peripapilares.

El tomógrafo de dominio-espectral utilizado fue el Cirrus HD-OCT modelo 4.000 (Carl Zeiss Meditec, Dublín, California, EE. UU.), mediante el protocolo Optic Disc Cube 200 × 200. Este programa obtiene 200 escáneres A en un área de 6 mm2 centrada sobre el nervio óptico en un período de 1,5 segundos. Para el análisis cuantitativo fue utilizado el programa RNFL Thickness, que permite determinar el grosor medio y por cuadrantes de la CFNR.

Para el análisis cuantitativo se consideraron las imágenes con una intensidad ≥ 6 o una diferencia entre los dos ojos ≤ 2.

El análisis estadístico se realizó mediante el programa SPSS v. 22. Se empleó Microsoft Excel 2007 con el complemento XLSTAT 2015 para hacer cálculos con la base de datos y realizar diversas pruebas estadísticas que apoyaran nuestro estudio.

Antes de decidir el tipo de test estadístico se comprobó previamente, para las variables cuantitativas, la prueba de homogeneidad de Levene para las varianzas. Para el análisis cuantitativo y correlacional se utilizó la prueba de Kolmogorov-Smirnov para conocer la distribución de la muestra y la regresión no paramétrica de Spearman.

Se consideró un intervalo de confianza del 95% y el criterio para la significación estadística fue p < 0,05.


Resultados


De los 61 pacientes del estudio, 38 (62,2%) eran mujeres. La edad media de los pacientes fue de 36,3 ± 8,1 años, y la presión intraocular media, de 15,8 ± 1,01 mmHg. El tiempo medio de evolución de la enfermedad fue de 127,5 ± 4,84 meses. La puntuación media en la EDSS fue de 2,68 ± 1,96. La agudeza visual media fue de 0,9 ± 0,21. Las características clínicas de los pacientes de los diferentes grupos de se muestran en la tabla I.

 

Tabla I. Características clínicas y demográficas.
 

Grupo control
(n = 15)

Grupo sin NO
(n = 28)

Grupo con NO
(n = 18)

p a


Número de ojos

30

74

18

 

Edad (años)

35,1 ± 7,6

36,3 ± 8,6

37,5 ± 8,0

0,522


Sexo

Hombre

5 (33,3%)

11 (39,1%)

6 (33,3%)

0,480


Mujer

10 (66,7%)

17 (60,8%)

12 (66,6%)


Presión intraocular (mmHg)

15,6 ± 1,2

15,8 ± 0,9

16,0 ± 0,8

0,604


EDSS


2,2 ± 1,8

2,1 ± 0,9

0,090


Tiempo de evolución de la EM (meses)


125 ± 3,4

130 ± 6,2

0,098


Agudeza visual

0,98 ± 0,20

0,95 ± 0,10

0,80 ± 0,22

0,003 b
0,045 c


EDSS: escala expandida del estado de discapacidad; EM: esclerosis múltiple; NO: neuritis óptica. a Nivel de significación estadística (un valor de p < 0,05 se considera estadísticamente significativo); b Valor de p al comparar la agudeza visual entre el grupo control y el grupo con NO; c Valor de p al comparar la agudeza visual entre el grupo sin NO y el grupo con NO.

 

No hemos observado diferencias estadísticamente significativas al comparar los grupos respecto a la edad (p = 0,522), sexo (p = 0,480), presión intra­ocular (p = 0,604), tiempo de evolución de la enfermedad (p = 0,090) y EDSS (p = 0,098). Sin embargo, al comparar la mejor agudeza visual corregida, observamos que los ojos del grupo control y del grupo sin NO muestran diferencias estadísticamente significativas respecto al grupo de ojos con antecedente de NO (p = 0,003 y p = 0,045, respectivamente).

En relación con el análisis del grosor medio y por cuadrantes de la CFNR, hemos incluido en el grupo de ojos sin NO el ojo contralateral de los pacientes que habían sufrido un episodio previo de NO porque al comparar el grosor medio de la CFNR, no hemos encontrado diferencias estadísticamente significativas entre los ojos contralaterales de los pacientes que han cursado con NO y los ojos de los pacientes sin NO (p = 0,095).

Hemos obtenido diferencias estadísticamente significativas al comparar el grosor medio de la CFNR en el grupo de ojos sin NO y en el grupo con NO con el grupo control, tanto en las mediciones con el tomógrafo de dominio-tiempo (p = 0,034 y p = 0,000, respectivamente) como con el tomógrafo de dominio-espectral (p = 0,018 y p = 0,000, respectivamente). También existen diferencias estadísticamente significativas al comparar el grosor medio de la CFNR entre el grupo de ojos sin NO y con NO (p = 0,000 y p = 0,000, respectivamente) en las mediciones realizadas con ambos tomógrafos. El grupo de ojos con antecedente de NO es el que presenta menor grosor medio de la CFNR en ambos casos.

Hemos observado diferencias estadísticamente significativas al comparar el grosor medio y por cuadrantes de la CFNR entre ambos tomógrafos en los tres grupos (control, sin NO y con NO; p = 0,000 en todos los casos), excepto en el sector nasal de los ojos con NO (p = 0,074). El análisis cuantitativo del grosor medio y por cuadrantes de la CFNR, utilizando los tomógrafos de dominio-tiempo y de dominio-espectral en los ojos de los diferentes grupos, se expresa en la tabla II.

 

Tabla II. Comparación del grosor de capa de fibras nerviosas retiniana (en micras) con los tomógrafos de dominio-tiempo (OCT-DT) y dominio-espectral (OCT-DE).
 

OCT-DT a

OCT-DE a

p b


Medio

Grupo control (n = 30)

100,09 ± 9,20

88,60 ± 8,41

0,000


Grupo sin NO (n = 74)

94,33 ± 13,63

82,89 ± 10,99

0,000


Grupo con NO (n = 18)

79,22 ± 13,52

72,20 ± 10,30

0,000


Superior

Grupo control (n = 30)

122,33 ± 15,86

107,40 ± 12,16

0,000


Grupo sin NO (n = 74)

116,46 ± 10,50

104,10 ± 16,18

0,000


Grupo con NO (n = 18)

98,50 ± 20,73

92,70 ± 17,82

0,009


Inferior

Grupo control (n = 30)

123,43 ± 10,84

116,53 ± 9,86

0,000


Grupo sin NO (n = 74)

114,43 ± 20,70

106,70 ± 16,93

0,000


Grupo con NO (n = 18)

100,60 ± 18,18

90,25 ± 16,17

0,000


Temporal

Grupo control (n = 30)

72,40 ± 8,58

59,83 ± 6,70

0,000


Grupo sin NO (n = 74)

64,52 ± 13,45

54,15 ± 10,67

0,000


Grupo con NO (n = 18)

52,25 ± 15,06

43,90 ± 10,65

0,001


Nasal

Grupo control (n = 30)

89,93 ± 19,98

70,63 ± 15,70

0,000


Grupo sin NO (n = 74)

80,75 ± 18,87

66,70 ± 10,88

0,000


Grupo con NO (n = 18)

65,55 ± 13,90

61,65 ± 8,58

0,074


n: número de ojos; NO: neuritis óptica. a Datos expresados en media ± desviación estándar; b Nivel de significación estadística (un valor de p < 0,05 se considera estadísticamente significativo).

 

Al analizar la correlación de ambos tomógrafos en los diferentes grupos de estudio, nuestros resultados muestran una fuerte correlación, estadísticamente significativa y directamente proporcional entre el grosor medio de la CFNR del grupo control medido con OCT de dominio-tiempo y dominio-espectral (rho = 0,842; p = 0,000). En el grupo de ojos sin NO y con NO existe una correlación muy fuerte, estadísticamente significativa y directamente proporcional entre ambos tomógrafos (rho = 0,91 y p = 0,000; rho = 0,902 y p = 0,000, respectivamente). Los resultados se muestran en las figuras 1, 2 y 3.

 

Figura 1. Correlación entre el grosor medio de la capa de fibras nerviosas retinianas (CFNR) con tomografía de coherencia óptica dominio-tiempo (Stratus) y dominio-espectral (Cirrus) en el grupo control. Los resultados están expresados en micras.






 

Figura 2. Correlación entre el grosor medio de la capa de fibras nerviosas retinianas (CFNR) con tomografía de coherencia óptica dominio-tiempo (Stratus) y dominio-espectral (Cirrus) en el grupo de ojos sin neuritis óptica (NO). Los resultados están expresados en micras.






 

Figura 3. Correlación entre el grosor medio de la capa de fibras nerviosas retinianas (CFNR) con tomografía de coherencia óptica dominio-tiempo (Stratus) y dominio-espectral (Cirrus) en el grupo de ojos con neuritis óptica (NO). Los resultados están expresados en micras.







Discusión


Los estudios realizados con diferentes tomógrafos de dominio-tiempo y espectral han demostrado un nivel aceptable tanto de especificidad como de sensibilidad en el diagnóstico de enfermedades neurodegenerativas [6,7]. García-Martín et al [8] afirman que tanto la OCT Cirrus como la OCT Spectralis presentan una alta sensibilidad (el 90% para la Cirrus y el 93% para la Spectralis) y especificidad (el 85% para la Cirrus y el 87% para la Spectralis) en el diagnóstico de EM. El estudio publicado por Sánchez-Dalmau et al [9] fue diseñado para comparar el grosor medio de la CFNR, así como por cuadrantes y por husos horarios en pacientes con patología neurooftalmológica de la vía visual aferente mediante tres tomógrafos: uno de dominio-tiempo (Stratus) y dos de dominio-espectral (Cirrus y 3D Topcon-1000). Los resultados obtenidos mostraban diferencias cuantitativas al comparar los grosores medios de la CFNR obtenidos mediante Stratus, Cirrus y 3D Topcon-1000; sin embargo, observaron una fuerte concordancia entre Stratus y Cirrus, pero débil entre 3D Topcon-1000 y Stratus o Cirrus.

Son escasas las publicaciones que estudian las diferencias entre los distintos tomógrafos en pacientes con EM [5,10-12]. Bock et al [10] describen una buena correlación entre la OCT Stratus y la Cirrus en pacientes con EM; sin embargo, sus resultados muestran diferencias en el análisis cuantitativo de la CFNR, por lo que los resultados obtenidos por ambos tomógrafos no son intercambiables. Watson et al [11] analizaron 50 ojos de pacientes con diferentes tomógrafos de dominio-tiempo y dominio-espectral, y obtuvieron diferencias estadísticamente significativas que atribuyen tanto a la metodología utilizada para la adquisición de los datos como al algoritmo de segmentación del software. Hallazgos similares han sido publicados por Warner et al [5]. Estos autores analizaron, mediante el coeficiente de correlación de Pearson y de Bland y Altman, la correlación del grosor de la CFNR y el volumen macular total entre los tomógrafos Stratus, Cirrus y Spectralis en pacientes con EM y controles sanos. Sus resultados mostraban una alta correlación entre los distintos tomógrafos. La CFNR era 7,4 µm más gruesa en la OCT Stratus que en la Cirrus, lo que significaba una pobre concordancia entre ambos tomógrafos a nivel individual, ya que mostraban unos límites amplios (–4,1 a 18,9 µm). Al comparar Spectralis con Cirrus, el espesor medio era 1,94 µm (–5,74 a 9,62 µm) mayor en Spectralis, lo que determinaba una buena relación entre ambos. Los tres dispositivos presentaban una pobre coincidencia a nivel individual, aunque existía una escasa diferencia entre Cirrus y Spectralis.

En nuestro estudio, los pacientes fueron explorados el mismo día –con minutos de diferencia– con ambos tomógrafos. Hemos observado diferencias estadísticamente significativas entre ambos tomógrafos, con resultados cuantitativos inferiores al medir la CFNR peripapilar con la OCT de dominio-espectral, tanto en el grupo control como en los pacientes con EM, independientemente de que hubieran cursado o no con NO. En el grupo control hemos obtenido una diferencia entre las medias del grosor de CFNR entre ambos tomógrafos de 11,49 ± 4,864 µm. En el grupo de pacientes con EM sin antecedentes de NO, la media del grosor medio de la CFNR era de 94,33 ± 13,63 µm en la OCT Stratus y 82,89 ± 10,99 µm en la OCT Cirrus, con una diferencia de medias de 11,44 ± 5,823 µm. Los pacientes con antecedente de NO presentaban grosores inferiores tanto en la OCT Stratus como en la Cirrus, y la media era 79,92 ± 13,52 µm y 72,2 ± 10,3 µm, respectivamente. La diferencia de medias en este caso fue de 7,02 ± 5,28 µm. Hemos obtenido una diferencia de medias mayor de lo publicado en la bibliografía en el grupo de pacientes sin antecedentes históricos de NO (11,44 µm), y menor en el grupo con episodio previo de NO (7,02 µm) [5]. Estas diferencias podrían deberse a que en los estudios anteriores se incluyen pacientes con EM sin determinar si han sufrido o no episodios previos de NO.

Los pacientes con antecedentes de NO cursan con adelgazamiento de la CFNR mayor que los que no la han padecido [13-15]. Por eso en nuestro estudio, además de excluir a los pacientes con NO diagnosticada en los seis meses previos al inicio del reclutamiento, hemos realizado el estudio agrupando a los pacientes con EM en dos grupos según hubiesen padecido o no algún brote de NO. Cabe destacar que la diferencia en el grosor de la CFNR entre ambos tomógrafos en los ojos sin historia previa de NO (11,44 ± 5,82 µm) es prácticamente la misma que la reflejada para el grupo libre de enfermedad (11,49 ± 4,89 µm); sin embargo, en los ojos con antecedentes de NO, la diferencia entre la OCT Stratus y la Cirrus era mucho menor (7,02 ± 5,28 µm). Los valores cuantitativamente inferiores que se obtienen con la OCT Cirrus podrían explicarse por los distintos algoritmos de segmentación que emplea cada tomógrafo. La OCT Stratus mide el grosor de CFNR incluyendo los vasos del cuadrante superior e inferior, lo cual podría causar un artefacto en la cuantificación del grosor [14]. Sin embargo, nuestro trabajo pone en duda esta hipótesis, al obtener una menor diferencia en los ojos que han tenido previamente NO, si bien es lógico pensar que, al tener grosores de CFNR menores, el margen de diferencia también debería ser menor. Se ha demostrado que la NO se correlaciona con un deterioro en la CFNR; por tanto, en pacientes con patologías de la vía visual que cursen con alteración de esta capa podría ocurrir algún tipo de alteración anatómica que hiciese que los algoritmos de segmentación no delimiten con tanta precisión las distintas estructuras, dando lugar a mediciones más similares.

En cuanto a la correlación entre ambos tomógrafos, nuestros resultados muestran una alta correlación entre la OCT Stratus y la Cirrus. Bock et al [10] obtienen una excelente correlación entre las medidas de la OCT Stratus y la Cirrus en pacientes con EM (r de Pearson = 0,926), con una media de diferencia de 8,1 ± 6,2 µm (rango: –12 a 23 µm). En este trabajo hemos seguido el mismo diseño de estudio, analizando por separado la correlación en el grupo control, grupo de ojos sin NO y grupo de ojos con NO. En el grupo control existía una fuerte correlación y significativa entre las mediciones realizadas por la OCT Stratus y la Cirrus (rho = 0,842; p = 0,000). En el grupo de ojos sin NO y con NO, la correlación era significativa y muy fuerte (rho = 0,91, p = 0,000; y rho = 0,902, p = 0,000, respectivamente). Estos resultados demuestran que ambos tomógrafos son excelentes para el estudio de la CFNR en pacientes con EM; sin embargo, las mediciones de ambos tomógrafos no deberían ser intercambiables ni extrapoladas.

 

Bibliografía
 


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Analysis of the quantitative differences in the thickness of the retinal nerve fibre layer between time-domain and spectral-domain optical coherence tomography in patients with relapsing-remitting multiple sclerosis

Introduction. Optical coherence tomography (OCT) is a tool that is increasingly more commonly used in the study of neuro­degenerative diseases.

Aims. To analyse and correlate the thickness of the retinal nerve fibre layer (RNFL) by means of time-domain and spectral-domain OCT in patients with relapsing-remitting multiple sclerosis (MS), with and without a history of optic neuritis (ON).

Subjects and methods. We conducted a cross-sectional study of the thickness (mean and by quadrants) of the RNFL of 15 disease-free subjects, 28 with MS with no prior history of ON and 18 with a history of ON. The full ophthalmologic examination included measurement of the RNFL by means of time-domain and spectral-domain tomography.

Results. Statistically significant differences are found between the two tomography scans on comparing the mean thickness of the RNFL of the control group (p = 0.000), the group with a history of ON (p = 0.000) and the group without ON (p = 0.000). We obtained a strong, statistically significant and directly proportional correlation between the mean thickness of the RNFL measured with the two types of tomography in the control group (rho = 0.842; p = 0.000), and the groups of eyes without ON (rho = 0.91; p = 0.000) and with ON (rho = 0.902; p = 0.000).

Conclusions. There is a strong correlation between the two tomography scans in the measurement of the thickness of the RNFL in patients with MS, with and without a history of ON. Time-domain OCT quantifies greater thicknesses, and therefore both types of tomography have proven to be effective in the study of MS, although the results cannot be interchanged or extrapolated.

Key words. Comparison. Correlation. Multiple sclerosis. Optic neuritis. Optical coherence tomography. Retinal nerve fibre layer.

 

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