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Variantes clinicoelectroencefalográficas en la epilepsia del lóbulo temporal mesial farmacorresistente

C. López, P. Braga   Revista 69(01)Fecha de publicación 01/07/2019 ● OriginalLecturas 1190 ● Descargas 166 Castellano English

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[REV NEUROL 2019;69:18-26] PMID: 31236907 DOI: https://doi.org/10.33588/rn.6901.2018328

Introducción. La epilepsia focal secundaria a esclerosis temporal mesial (ETM) constituye una de las principales causas de epilepsia refractaria al tratamiento farmacológico. Típicamente asocia descargas frontotemporales en el electroencefalograma (EEG), imagen característica en la resonancia magnética y probabilidad de remisión posquirúrgica mayor del 70%.

Objetivos. Identificar diferentes patrones de propagación ictal en los registros electroencefalográficos de superficie en pacientes con epilepsia farmacorresistente y ETM, y analizar su relación con la evolución postoperatoria.

Pacientes y métodos. Se revisaron retrospectivamente los registros de pacientes con epilepsia refractaria secundaria a ETM evaluados en el Programa de Cirugía de Epilepsia del Hospital de Clínicas, Montevideo (n = 30). La propagación de ritmos ictales se analizó en ventanas temporales de tres segundos, y se elaboraron mapas de propagación para cada crisis.

Resultados. Se identificaron seis patrones: temporal ipsilateral (tipo 1; 37%), frontotemporal bilateral con (tipo 2A; 22%) o sin (tipo 2B; 17%) extensión a regiones suprasilvianas, temporal alternante (tipo 3; 13%), suprasilviano unilateral (tipo 4; 7%) y bilateral de inicio (tipo 5; 3%). El patrón de tipo 1 asoció un cuadro clínico clásico y buena evolución posquirúrgica. Las variantes clínicas se asociaron a propagación EEG extratemporal. Los pacientes con crisis reflejas persistieron con crisis postoperatorias. En su conjunto, no se halló una relación unívoca entre el patrón EEG ictal y la evolución postoperatoria.

Conclusiones. El patrón EEG ictal no permite predecir el pronóstico quirúrgico en pacientes con epilepsia secundaria a ETM. La historia de crisis reflejas en estos pacientes puede constituir una «bandera roja» y sugerir un peor pronóstico quirúrgico.

Crisis Electroencefalografía Epilepsia Esclerosis hipocámpica Esclerosis temporal mesial Patrón ictal Epilepsias y síndromes epilépticos Técnicas exploratorias

Introducción


El síndrome de esclerosis temporal mesial (ETM) es la forma de epilepsia focal que más frecuentemente logra la curación mediante la cirugía [1-3]. Típicamente incluye una historia previa de crisis febriles complejas y un período libre de crisis seguido de la aparición de crisis focales que, con frecuencia, evolucionan a la refractariedad a fármacos antiepilépticos. Completan el cuadro clínico la presencia de esporádicas crisis tonicoclónicas gene­ralizadas, predominando las crisis focales que se originan en las estructuras temporales mesiales (epigástricas, dismnésicas y afectivas-miedo); éstas típicamente asocian trastorno de conciencia, automatismos orales y manuales [4-6].

Desde el punto de vista neurofisiológico, en el electroencefalograma (EEG) interictal es característica la presencia de espigas y ondas agudas frontotemporales uni o bilaterales, más frecuentes en las primeras etapas de sueño; en ocasiones se asocia un enlentecimiento intermitente en la misma región. El patrón EEG ictal típico consiste en un ritmo theta reclutante que se extiende desde los electrodos frontotemporales (F7/F8, T1/T2) hacia el res­to de la tiara temporal, se observa en los electrodos de superficie con una demora de 10-20 s en relación con el inicio clínico, y que frecuentemente se propaga a las regiones homólogas contralaterales. El hallazgo de variantes u otros patrones ictales no tiene actualmente un claro significado clínico ni pronóstico, y no excluye la cirugía cuando el resto de los estudios son concordantes.

Además de los datos obtenidos a través de evaluaciones invasivas con EEG intracraneal [7-10], naturalmente limitados a pacientes seleccionados, existen algunos estudios que analizan los resultados del EEG de superficie. Éstos evalúan la eventual asociación entre patrones de propagación y evolución postoperatoria [11-16], y en algunos de ellos se analiza la relación entre la semiología ictal y el origen mesial o lateral dentro del lóbulo temporal, pero faltan datos sobre una eventual correlación de estos patrones ictales con la semiología ictal. Igualmente, es escasa o nula la bibliografía sobre la posible influencia de la presencia de eventos precipitantes iniciales o factores precipitantes específicos en el pronóstico quirúrgico.

Los objetivos del presente estudio fueron identificar diferentes patrones de propagación ictal en pacientes con ETM a través del registro EEG de superficie y analizar la eventual relación entre éstos y diferentes rasgos clínicos, y con la evolución post­operatoria.
 

Pacientes y métodos


Analizamos retrospectivamente los datos clínicos y los registros EEG de todos los pacientes con epilepsia refractaria asociada a ETM estudiados en el Programa de Cirugía de Epilepsia, Hospital de Clínicas, Montevideo, en el momento del estudio (n = 30). Se contó con el consentimiento informado de todos los pacientes incluidos, aprobado por el comité de ética del hospital. No se realizó ninguna evaluación clínica o procedimiento adicional como consecuencia del presente estudio.

Se estableció el diagnóstico basándose en la historia clínica, y los hallazgos EEG y de resonancia magnética; la anatomía patológica confirmó el diagnóstico en 29 casos (un paciente declinó la cirugía).

Se analizaron las siguientes variables clínicas: crisis febriles, evento precipitante inicial, historia familiar de epilepsia, edad de inicio de las crisis espontáneas, tipos de crisis, factores precipitantes de las crisis y evolución posquirúrgica (clase de Engel).

Como parte de la evaluación prequirúrgica estándar, los pacientes contaban con estudios de video-EEG (Grass-Telefactor) prolongados, utilizando electrodos de superficie de acuerdo con el sistema 10-20 y electrodos esfenoidales (Sp1, Sp2) adicionales; estos registros se realizan rutinariamente bajo descenso parcial de su medicación antiepiléptica habitual. Los registros EEG se analizaron revisando ca­da crisis registrada en la unidad de monitorización durante la fase de evaluación prequirúrgica en cada paciente incluido.

Para identificar patrones ictales, la propagación de las descargas y ritmos ictales se analizó en ventanas temporales de 3 s y se consideraron regiones cerebrales predefinidas según los electrodos involucrados: esfenoidal (sólo Sp1, Sp2), temporal (T3-T5/T4-T6), frontotemporal (F7-Sp1-T1-T3/F8-Sp2-T2-T4), suprasilviana (F3-C3/F4-C4), frontopolar (Fp1/Fp2), frontal anterior (Fp1-F3/Fp2-F4) y línea media (Cz-Fz-Pz). Se consideró involucrada una región cerebral cuando había una actividad sostenida en ella durante toda la ventana temporal evaluada.

Se elaboraron mapas de propagación para cada crisis, que fueron agrupados en patrones de propagación a través de un análisis comparativo cualitativo.

Para la correlación con las variables clínicas, ca­da paciente fue asignado a un patrón de propagación. En los pocos casos de pacientes que combinaban crisis con diferentes patrones de propagación, el paciente fue asignado al grupo al que correspondían la mayoría de sus crisis.

Dada la complejidad de la semiología ictal, se consideraron dos parámetros para su catalogación: la presencia y el tipo de auras, y la secuencia global de los fenómenos motores, jerarquizando la presencia de los de valor lateralizador y su presentación precoz o tardía en la evolución ictal. Operacionalmente, estas secuencias se clasificaron en tres grupos: clásica (C), con secuencia de automatismos orales tempranos seguidos de distonía contralateral o automatismos unilaterales, distonía precoz (D) y ausencia de fenómenos motores significativos o lateralizadores (A), refiriéndose a la ausencia de distonía o automatismos unilaterales.

Como medida de evolución se determinó la clase de Engel (modificada) al año de la cirugía (o al año del registro en pacientes no operados); este punto de corte se definió para minimizar las diferencias potencialmente asociadas a tiempos de seguimiento variables.

El bajo número de pacientes en cada grupo impidió otro tipo de análisis estadístico.
 

Resultados


El grupo de estudio incluyó a 30 pacientes adultos (15 hombres y 15 mujeres) con epilepsia refractaria y ETM unilateral por la neuroimagen; 17 tenían ETM del lado derecho. La edad de inicio de las crisis espontáneas varió entre 1 y 22 años. Once pacientes habían presentado crisis febriles. Sólo nueve pacientes refirieron algún tipo de evento precipitante inicial: traumatismo craneoencefálico en siete y meningoencefalitis en dos. La duración de la epilepsia al tiempo del registro EEG varió entre 7 y 43 años, y el tiempo de seguimiento posquirúrgico osciló entre 1 y 14 años. La clase de Engel al año de la cirugía fue IA en el 69%, y 10,3% para cada una de las categorías IB, ID y IIB. No se halló asociación entre estrategia quirúrgica (lobectomía temporal anterior frente a amigdalohipocampectomía selectiva) y pronóstico postoperatorio.

En estos 30 pacientes se registraron y analizaron 62 crisis. Se identificaron seis patrones de propagación ictal en el EEG de superficie. Los mapas que ilustran estos patrones se muestran en la figura, y las principales características clinicoelectroencefalográficas asociadas a cada patrón se sintetizan en la tabla. No hubo diferencias significativas en cuanto a la duración de la epilepsia entre los patrones EEG ictales hallados. El patrón de propagación más frecuente fue el tipo 1 (37%), seguido por el 2A (23%), 2B (17%), 4 (13%) y 3 (7%), en tanto que el patrón de tipo 5 se constató en un solo paciente de la presente serie (3%).

 

Figura. Esquema de los tipos de patrones de propagación en el electroencefalograma de superficie, hallados en pacientes con epilepsia refractaria asociada a esclerosis temporal mesial unilateral.






 

Tipo 1: temporal ipsilateral (19 crisis, 11 pacientes)


La actividad ictal se localizó en la región frontotemporal homolateral. El patrón ictal se caracterizó por un ritmo reclutante en el rango theta en el 54% de las crisis, y en el rango de frecuencias alfa o alfa-beta en las restantes. En un caso, se registró un patrón que ha sido descrito como start-stop-start: la descarga comienza en la región temporal ipsilateral, desaparece por algunos segundos y luego evoluciona sobre las mismas regiones. Clínicamente, cuando presentaron auras fueron epigástricas; las crisis siguieron la secuencia clásica sólo en dos casos, en tanto que en cuatro pacientes se evidenció distonía unilateral precoz (Tabla). Ocho pacientes estaban en clase de Engel IA al año de la cirugía; uno, en IB, y dos, en ID.

 

Tabla. Distribución de las principales características clínicas en los pacientes con epilepsia refractaria asociada a esclerosis temporal mesial, en función del tipo de patrón ictal en el EEG.
 

Crisis
(n)

Casos
(n)

Tiempo de inicio clínico
a EEG

Ritmo del
EEG inicial

Duración media
de la crisis EEG

Aura
registrada

Semiología ictal registrada

Crisis febriles

EPI

Crisis reflejas

Tipo de
cirugía

Evolución (clase Engel IA / total)

A a

C b

D c


Patrón 1

19

11

3-10 s

Theta, alfa/beta

45 s

Epigástrica

5

2

4

8

2

0

10 LTA, 1 AH

8 / 11


Patrón 2A

10

7

2-47 s

Theta

22 s

Epigástrica gustativa, miedo

2

3

2

2

2

2

6 LTA, 1 AH

4 / 7


Patrón 2B

15

5

2-9 s

Theta

84 s

No

1

4

0

1

2

1

4 LTA, 1 AH

4 / 5


Patrón 3

6

2

4-10 s

Theta, delta

35 s

Epigástrica, vértigo

0

0

0

0

0

0

1 LTA, 1 AH

2 / 2


Patrón 4

11

4

3-15 s

Theta, theta/delta, puntas

30 s

No

1

3

0

0

2

0

3 LTA,
1 tto. médico

2 / 3 d


Patrón 5

1

1

2 s

Theta/delta

20 s

No

1

0

0

0

1

1

1 AH

0 / 1


AH: amigdalohipocampectomía; EEG: electroencefalograma; EPI: evento precipitante inicial; LTA: lobectomía temporal anterior; tto.: tratamiento. a Ausencia de fenómenos motores, o son bilaterales; b Secuencia clásica de automatismos orales precoces seguidos de distonía contralateral o automatismos ipsilaterales; c Distonía unilateral precoz; d Evolución de los tres casos quirúrgicos en el grupo de cuatro pacientes con patrón EEG de tipo 4.

 

Tipo 2: propagación temporal bilateral


La propagación involucró ambas regiones frontotemporales, y se evidenció a su vez en dos perfiles.

Tipo 2A: sólo frontotemporal (10 crisis, 7 pacientes)

En todos los casos se observó un ritmo reclutante en la banda theta al inicio en la región frontotemporal homolateral a la ETM; tras 3-15 s, el ritmo ictal se observó asimismo en las regiones homólogas contralaterales y persistió en forma bilateral hasta el final de la crisis. De la correlación clínica destaca la frecuente presencia de un aura precediendo a la crisis automotora, en particular auras epigástricas, alucinaciones gustatorias y miedo; las manifestaciones motoras siguieron secuencias variables, con distonía precoz en dos casos.

De los dos casos con evento precipitante inicial, uno de ellos fue una meningoencefalitis aguda supurada en la infancia, y el otro, un traumatismo leve.

Una paciente refirió que sus crisis eran precipitadas por pensamientos y toma de decisiones; manifestó que podía abortar las crisis ‘interrumpiendo esos pensamientos’. Otra paciente describía crisis musicógenas (oír específicamente a un cierto músico), que desaparecieron tras la cirugía. Un año después de la cirugía cuatro pacientes estaban en clase de Engel IA; uno, en clase IB, y dos, en clase IIB.

Tipo 2B: frontotemporal + suprasilviano (15 crisis, 5 pacientes)

La actividad ictal comenzó en la región frontotemporal homolateral un promedio de siete segundos después del inicio clínico, con propagación suprasilviana homolateral temprana y contralateral (temporal y suprasilviana) en un lapso medio de 15 s. La morfología del ritmo ictal más frecuente fue un ritmo reclutante en la banda theta; en un paciente inició con ritmo más lento, en la banda delta, en tanto que en dos casos se observó una depresión del voltaje regional inmediatamente previo a la crisis. Un paciente presentó dos crisis con este patrón y una crisis con el patrón EEG de tipo 1.

En este grupo, las crisis focales se presentaban con trastorno inicial de conciencia y evolución generalmente clásica con automatismos y distonía unilaterales.

Dos casos refirieron un evento precipitante inicial: traumatismo craneoencefálico y meningoencefalitis, con períodos libres tras el traumatismo de nueve y siete años, respectivamente.

En el EEG de una paciente con ETM derecha y antecedentes de crisis febriles que se siguieron de crisis espontáneas sin mediar un período libre, se constató fotosensibilidad y sensibilidad al cierre ocular; en el seguimiento postoperatorio presentó auras aisladas, pero persistentes, al año, e incluso en el último seguimiento (Engel IB a los 10 años tras la cirugía). Los restantes cuatro pacientes estaban libres de crisis y auras en el primer año postoperatorio.

Tipo 3: propagación suprasilviana ipsilateral (6 crisis, 2 pacientes)


En todos los casos se registró, sobre el electrodo esfenoidal ipsilateral o en la región frontotemporal ipsilateral, una actividad rítmica en la banda theta con propagación suprasilviana constituida unos 8 s después del inicio ictal. Tras un lapso promedio de 28 s, la actividad ictal es extensa, con afectación esfenoidal aún dominante. Las dos pacientes referían auras epigástricas frecuentes; en una de ellas se asociaban auras vertiginosas esporádicas. La evolución ictal fue atípica en ambas pacientes, y en ocasiones su primera manifestación motora fue una retropulsión, o bien un giro cefálico marcado; tras una fase de automatismos, agregaban clonías faciales como manifestación tardía, en el piso de la boca en un caso, y en la hemicara contralateral, en el otro.

Ninguna tenía antecedentes de crisis febriles ni de crisis reflejas. No se identificaron claros eventos precipitantes iniciales. Ambas estaban libres de crisis al año de la cirugía.

Tipo 4: propagación temporal alternante (11 crisis, 4 pacientes)


La actividad ictal se caracterizó por un ritmo theta-delta en la mayoría de los casos, en una crisis precedido por puntas rítmicas focales. El ritmo ictal comenzaba en la región frontotemporal ipsilateral; unos 7 s después había propagación a la región contralateral homóloga y luego (promedio de 11 s) la descarga estaba nuevamente restringida a la región temporal ipsilateral. Algunas de estas crisis repitieron estos ciclos de afectación alternante de las regiones temporales antes de evolucionar a una propagación bilateral y difusa. En todos los casos eran crisis con afectación de la conciencia inicial y automatismos orales y manuales, seguidos de distonía unilateral tardía en tres de los pacientes.

Un paciente combinó tres crisis de tipo 4 y una de tipo 2A. En dos casos se refirió un traumatismo craneoencefálico leve como evento precipitante inicial. Una paciente declinó la cirugía; dos estaban libres de crisis (Engel IA) al año y el restante persistía con crisis (Engel IIB).

Tipo 5: inicio bitemporal (1 crisis, 1 paciente)


El inicio ictal electroencefalográfico se identificó apenas 2 s después del inicio clínico observado, caracterizado por detención de la actividad y mirada fija, seguido de automatismos manuales. Fue una crisis breve, de 20 s de duración, registrada durante la evaluación de un factor precipitante específico referido por el paciente (juego de cartas llamado ‘truco’). La actividad EEG ictal se constituyó desde el inicio por ritmos theta-delta en ambas regiones frontotemporales, con máxima amplitud en el electrodo esfenoidal derecho. Este paciente, sin antecedentes de crisis febriles o evento precipitante inicial, portador de una ETM derecha, refería crisis reflejas a jugar al ‘truco’: las crisis aparecían cada vez que jugaba, a los segundos o minutos. También refirió algunos episodios de auras visuales (vio ‘números volando’). Al año de la cirugía estaba en clase de Engel ID, y dos años después se constató un empeoramiento clínico y electroencefalográfico (Engel IID, con crisis tónicas hípnicas esporádicas asociadas a estrés). Después de la cirugía no ha presentado más crisis reflejas, pero generalmente evita jugar al ‘truco’.

Globalmente, y en cuanto a la semiología ictal, el bajo número de pacientes en cada grupo no permitió establecer diferencias de significación estadística. Sin embargo, destacamos que las crisis registradas en los dos pacientes con propagación suprasilviana homolateral (tipo 3) fueron atípicas, y las clonías faciales unilaterales constituyeron un claro reflejo de esta propagación a la región opercular. Por otra parte, no se encontró correlación entre los diferentes tipos de secuencias motoras ictales y el pronóstico quirúrgico.
 

Discusión


Desde la descripción del síndrome de ETM, múltiples trabajos se han abocado al estudio de su caracterización clínica, neurofisiológica, imaginológica y pronóstica. Si bien su cuadro típico es hoy bien conocido, persisten interrogantes en cuanto a los mecanismos que subyacen a la epileptogénesis asociada y, desde el punto de vista más pragmático, a los factores pronósticos que permiten al clínico ofrecer un tratamiento eficaz y seguro, adecuado a cada paciente. Con el desarrollo creciente de centros de cirugía de epilepsia, se estudia a un mayor porcentaje de estos pacientes con registros ictales, sean de superficie o invasivos, y se identifican variantes neurofisiológicas para las cuales no está claro el mecanismo ni el eventual valor pronóstico.

Aportes de la neurofisiología: patrones de propagación ictal


Uno de los primeros estudios disponibles [12] describe cuatro patrones de EEG ictal de superficie en pacientes con epilepsia refractaria del lóbulo temporal, de los cuales sólo algunos tenían ETM. En los pacientes de este último subgrupo encuentran solamente dos patrones ictales: theta temporal ipsilateral (el más frecuente, al igual que en nuestra serie) y theta bilateral. Es importante destacar que este trabajo incluye a pacientes con crisis homogéneas, y analiza los mejores tres registros ictales de cada paciente. En nuestro trabajo analizamos todos los registros ictales de todos los pacientes incluidos, lo que puede explicar la mayor variabilidad de patrones hallados.

Dericioglu y Saygi [17] incluyen todas las crisis registradas de una cohorte de pacientes con ETM, de forma similar al presente estudio. Describen 13 patrones EEG ictales de superficie, combinando datos topográficos (divididos en seis categorías) y morfológicos (nueve categorías), a lo que añaden posteriormente un análisis temporal de cronología de fases ictales. Esta complejidad, si bien es muy ilustrativa, dificulta el análisis conceptual y comparativo.

Napolitano y Orriols [14] estudiaron a 11 pacientes con epilepsia del lóbulo temporal mesial y ETM en la resonancia magnética: el 66% tenía afectación EEG ipsilateral solamente; el 45%, con inicio ipsilateral y propagación temporal contralateral y luego difusa; sólo un paciente mostró inicio bilateral simultáneo. El primer grupo sería equivalente a nuestro tipo 1, y el último paciente sería comparable a nuestro caso de tipo 5. El segundo grupo podría ser equivalente al total de casos que incluimos en nuestros tipos 2A, 2B y 4 (variaciones de propagación regional ipsi y contralateral después de un inicio unilateral), los cuales, en conjunto, representan el 43% de nuestros pacientes.

Sirin et al [15] estudiaron a 48 pacientes con ETM y clasificaron los patrones EEG ictales de superficie en cuatro grupos: sin propagación o restringida a electrodos ipsilaterales (23%), de inicio ipsilateral con propagación regional contralateral (53,8%), con propagación bilateral simultánea (20%) y solamente con propagación contralateral sin afectación ipsilateral en el EEG de superficie (2,9%). Un inicio uni­lateral predominante y una propagación regional (ipsi o contralateral) fueron los hallazgos más frecuentes, al igual que en nuestro estudio, aunque aquella serie observaba propagación contralateral con más frecuencia.

Nuestro análisis del patrón EEG ictal de superficie en pacientes con diagnóstico de epilepsia focal refractaria secundaria a ETM se centra en el patrón de propagación, entendido como la distribución topográfica secuencial de la actividad eléctrica ictal a través del tiempo, en tanto que la mayoría de los estudios publicados comunica la localización inicial de la descarga ictal, y en muchos casos agrega el dato de la existencia o no de bilateralización. Siguiendo la metodología propuesta, eminentemente cualitativa, identificamos seis patrones de propagación EEG durante las crisis; en todos los casos, el inicio eléctrico fue precedido por el inicio clínico, de acuerdo con descripciones previas [18]. El patrón de propagación más frecuente en nuestra serie fue el tipo 1, caracterizado por un ritmo theta-alfa restringido a la región temporal ipsilateral, similar a lo descrito por otros autores [12,15,19].

Cabe aquí mencionar la posibilidad de registrar crisis que, en el EEG de superficie, se visualizan con origen y evolución temporal contralateral a la verdadera zona epileptógena y lesional, como ocurre en el ‘síndrome del hipocampo quemado’. En nuestra muestra de pacientes no se registró esta variante ictal, que tampoco fue descrita en la serie de Gil-Nagel y Risinger [12], y sólo se registró en una de las cinco crisis de un paciente en la serie de Dericioglu y Saygi [17] y en el 2,9% de los casos de Sirin et al [15], lo que marca la baja frecuencia relativa de este patrón.

Es relevante mencionar que la clasificación que presentamos es en cierta forma arbitraria; busca aportar detalles neurofisiológicos que podrían tener correlato clínico, pero de ninguna manera debería considerarse como una propuesta rígida. La variedad de clasificaciones y abordajes, y el detalle de las descripciones generando múltiples categorías hacen compleja la identificación de los resultados más relevantes y la síntesis o comparación de resultados entre diferentes trabajos.

Otros rasgos electroencefalográficos


La frecuencia de la actividad rítmica ictal puede ser variable, y su valor pronóstico es controvertido. En tanto que algunos autores han descrito un valor pronóstico negativo de una actividad rítmica ictal inicial en la banda delta [20], en otros casos se describe una frecuencia theta-delta como patrón típico de buen pronóstico [17]. Malter et al hallaron una relación directa entre la frecuencia de la actividad rítmica ictal y la duración de la epilepsia, pero sin valor pronóstico [16].

La duración de las crisis electrográficas fue variable, en un rango entre pocos segundos a dos minutos; en la tabla se muestran las medias de duración de las crisis para cada patrón EEG descrito. La duración media de las crisis focales con trastorno de conciencia en pacientes con epilepsia temporal mesial, evaluadas mediante registro intracraneal [10], fue de 106 s. Nuestros valores son inferiores a esta media, pero debe considerarse que el inicio de una crisis electrográfica es varios segundos posterior en la superficie en comparación con el registro invasivo. Por otra parte, y sin llegar a adquirir valor estadístico, se observó una reducción notoria de la duración media de las crisis cuando había una propagación restringida, sea al lóbulo temporal contralateral (tipo 2A) o a las regiones suprasilvianas ipsilaterales (tipo 3). Las crisis de tipo 1 (localizadas en la región temporal homolateral) y las de tipo 2B (con extensa propagación bilateral) fueron de media más prolongadas. Podría discutirse un posible papel inhibitorio o de autolimitación de la crisis, desencadenado o mediado por la afectación secuencial de estructuras anatómica o funcionalmente próximas. Por otra parte, la definición del fin de una crisis puede ser un tanto arbitraria, por la transición frecuentemente gradual hacia el período postictal, tanto desde el punto de vista clínico como electroencefalográfico [21].

Correlación clínica


Los pacientes con crisis de tipo 1 tenían una presentación clínica típica: la mayoría había tenido crisis febriles, y la semiología ictal era la característica, con aura epigástrica, trastorno de conciencia con automatismos orales precoces y, en ocasiones, distonía posterior; presentaron una evolución postoperatoria muy buena.

En el otro extremo del espectro, el paciente con el patrón bilateral de inicio (tipo 5) no sólo presentaba esta ‘bandera roja’, sino que asociaba clínicamente rasgos reflejos marcados. Destacamos que en la evolución no sólo no quedó libre de crisis, sino que hubo un cambio semiológico, y presentó crisis tónicas hípnicas, que no son sugestivas de un origen en un posible remanente de estructuras temporales mesiales (que tampoco se constataron en la neuroimagen de control evolutivo). Pese a los hallazgos claros de una ETM en su resonancia magnética cerebral, es necesario plantear en este caso que su zona epileptógena fuese más extensa en el lóbulo temporal (epilepsia temporal ‘plus’) o aun que fuera un caso de epilepsia pseudotemporal, en la cual la atrofia hipocampal podría a lo sumo constituir un nodo en una red de propagación, pero no formaría parte de la zona epileptógena en sí. De ello se destaca la relevancia de interpretar cada información clínica y paraclínica en su contexto, buscando la mayor convergencia posible para asignar a una lesión estructural el valor de origen y responsable de las crisis de un paciente.

En varios trabajos [10,11] se analiza la presentación clínica ictal e incluso la secuencia cronológica de los principales síntomas y signos, diferenciando patrones que pueden orientar a un origen temporal mesial o lateral neocortical. En particular, la secuencia de automatismos orales precoces y distonía unilateral más tardía se describe como característica de la epilepsia originada en las estructuras temporales mesiales [12]. Por otra parte, no hallamos trabajos que analizaran la semiología ictal asociada con cada patrón de propagación de superficie, lo que sí se ha estudiado en registros invasivos en pacientes con epilepsia del lóbulo temporal [8].

En nuestra serie de casos hallamos auras típicas de origen en las estructuras temporales mesiales y crisis focales con trastorno de conciencia en la mayoría de pacientes, independientemente del patrón de propagación. Los pacientes con propagación bilateral extensa (tipo 2B, 4 y 5) se presentaron de forma predominante con trastorno inicial de conciencia.

Los pocos pacientes que presentaron variantes clínicas asociaban en general propagación extratemporal en el EEG. Un paciente con patrón de tipo 2A refirió alucinaciones gustatorias. Aunque éstas se han descrito en crisis que se originan en estructuras temporales mesiales [22], Bartolomei et al [23] las describen como asociadas al subtipo temporal ‘plus’, lo que no parecería ser el caso de nuestro paciente, con propagación restringida a las regiones frontotemporales. Dos pacientes presentaban de forma tardía clonías faciales, en correlación con propagación suprasilviana en el EEG (tipo 3), y una de ellas refería auras vertiginosas en algunas crisis, lo que sugiere un inicio temporal lateral. Sólo un paciente presentó deambulación ictal, y se evidenció propagación suprasilviana (tipo 2B) simultánea en el EEG.

En relación con la fenomenología motora, se ha descrito que la presencia de distonía precoz en pacientes con epilepsia del lóbulo temporal sería indicador de un origen neocortical [12]. En esta serie, todos los pacientes que presentaron distonía precoz (seis casos) estaban en clase de Engel I al año de la cirugía (en cinco casos en clase de Engel IA), aunque sólo un caso (también en clase Engel 1A) se había sometido a una amigdalohipocampectomía selectiva. En este contexto, no puede descartarse un papel inicial de las estructuras neocorticales de la región temporal anterior en la génesis de las crisis de pacientes con esclerosis hipocámpica asociada.

Crisis reflejas

En cuatro pacientes se identificaron crisis reflejas. En relación con su carácter reflejo, en dos pacientes se registraron crisis inmediatas después de la exposición al estímulo: juego de cartas y estimulación luminosa intermitente, respectivamente. La fotosensibilidad no se ha descrito como un componente específico de este síndrome. Sin embargo, varias comunicaciones describen pacientes con epilepsias temporales fotosensibles [24-29]. En particular, al menos en dos de estos casos, se trataba de pacientes con epilepsia focal secundaria a esclerosis hipocámpica [24,28], confirmada por la evolución posquirúrgica. En otro caso se detectó, gracias a un protocolo de evaluación cuidadosamente planificado, la presencia tanto de fotosensibilidad como de sensibilidad al cierre ocular en una paciente con epilepsia del lóbulo temporal no lesional [27].

En los dos casos restantes, que referían respec­tivamente crisis musicógenas y precipitadas por la toma de decisiones, no pudimos demostrar crisis reflejas durante el EEG realizado. En tanto que la toma de decisiones se ha referido como un factor provocador de crisis reflejas, fundamentalmente en las epilepsias generalizadas, hay notificaciones de casos con crisis musicógenas que se originan en las estructuras temporales mesiales [30,31].

De forma adicional, puede ser relevante considerar que usualmente estos pacientes con epilepsia focal, y más aún si tienen una lesión en la neuroimagen, no son explorados con activaciones específicas, por lo que planteamos que la presencia de crisis reflejas o al menos de modulación por factores exógenos podría haberse subestimado.

Los cuatro pacientes con rasgos reflejos presentaron patrones bitemporales: tres fueron patrones de tipo 2 y en un caso se correspondió con un tipo 5; ninguno de ellos se encontraba en la clase Engel IA al año de la cirugía, marcando un peor pronóstico quirúrgico como grupo.

Historia de crisis febriles

El antecedente de crisis febriles se identificó solamente en pacientes con patrones ictales de tipo 1 o 2, equivalentes a las formas de propagación más frecuentemente encontradas en las diferentes series mencionadas.

Eventos precipitantes iniciales

En relación con el potencial papel de diferentes eventos precipitantes iniciales asociados con ETM y epilepsia focal, siete pacientes refirieron un traumatismo craneoencefálico leve previo al inicio de las crisis espontáneas, con una latencia variable a la primera crisis y con diferentes patrones de propagación ictal en el EEG. Por otra parte, los dos pacientes con meningoencefalitis en la infancia presentaron patrones ictales de tipo 2; ambos evolucionaron con remisión completa de sus crisis desde la cirugía.

Duración de la epilepsia

Bartolomei et al [23] estudiaron el índice de epileptogenicidad en pacientes con epilepsia del lóbulo temporal evaluados con estereoelectroencefalografía y encontraron una correlación entre la duración de la epilepsia y la extensión del área con incremento de epileptogenicidad. Sin embargo, en el presente estudio no se encontró una asociación entre duración de la epilepsia y extensión de los patrones ictales de superficie, en concordancia con publicaciones previas [14-16].

Evolución postoperatoria y factores pronósticos


Al igual que en nuestra serie, Napolitano y Orriols [14] y Sirin et al [15] describieron una mejor evolución quirúrgica en pacientes con propagación temporal unilateral solamente, y en los que presentaban propagación secuencial a las estructuras contralaterales homólogas. Schulz et al [32] observaron que los patrones ictales regionales o lateralizados, así como las descargas interictales temporales unilaterales, se correlacionaban significativamente con un mejor pronóstico quirúrgico. Más aún, Napolitano y Orriols [13] describieron una evolución desfavorable en pacientes con propagación EEG temprana (primeros 10 s). En nuestra serie, el ejemplo más claro de propagación bilateral precoz fue el paciente clasificado como de tipo 5, en tanto que se registró una propagación temporal contralateral temprana en algunas crisis de los grupos 2A y 4. Una hiperexcitabilidad temporal bilateral en estos casos podría relacionarse con una propagación contralateral muy rápida o con enfermedad temporal bilateral, aumentando el riesgo de fallo quirúrgico. Por otra parte, es interesante que la propagación precoz a las regiones suprasilvianas ipsilaterales (tipo 3) no se asoció a peor evolución.

En conclusión, describimos seis patrones de propagación ictal en el EEG de superficie en pacientes con epilepsia focal refractaria, asociada a ETM unilateral, que se asocian de forma diferente a distintas variables clínicas y pronósticas. Buscando la confluencia con los resultados de otros estudios, y si priorizamos la aplicación clínica, podríamos diferenciar tres patrones principales. El patrón dominante se caracteriza por una afectación restringida a la región frontotemporal ipsilateral, asociado a una presentación clínica clásica y a buenos resultados post­operatorios. Un reclutamiento bitemporal precoz y una historia de crisis reflejas pueden considerarse factores potencialmente asociados a una peor evolución postoperatoria en estos pacientes, aunque esta hipótesis debería investigarse en una cohorte con mayor número de casos. Otros patrones de propagación que suceden a un inicio ictal temporal ipsilateral constituyen variantes de significado clínico y pronóstico aún incierto. Estudios con un mayor número de pacientes y eventualmente considerando la correlación con otras herramientas, como la tomografía computarizada por emisión de fotón único ictal, son necesarios para clarificar si estas variantes tienen valor fisiopatológico o impacto pronóstico.

 

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Clinico-electroencephalographic variants in pharmacoresistant mesial temporal lobe epilepsy

Introduction. Focal epilepsy secondary to mesial temporal sclerosis (MTS) is one of the main causes of refractory epilepsy. It is typically associated with frontotemporal discharges in the electroencephalogram (EEG), a characteristic image in the magnetic resonance scan and a probability of post-operative remission above 70%.

Aims. To identify different patterns of ictal propagation in surface EEG recordings in patients with refractory epilepsy and MTS, and to analyse their relation with the post-operative outcome.

Patients and methods. We conducted a retrospective review of the medical records of patients with refractory epilepsy secondary to MTS evaluated in the Epilepsy Surgery Programme of the Hospital de Clínicas, Montevideo (n = 30). The propagation of ictal rhythms was analysed in time windows of three seconds, and propagation maps were produced for each seizure.

Results. Six patterns were identified: ipsilateral temporal (type 1; 37%), bilateral frontotemporal with (type 2A; 22%) or without (type 2B; 17%) extension to suprasylvian regions, alternating temporal (type 3; 13%), unilateral suprasylvian (type 4; 7%) and bilateral at onset (type 5; 3%). The type 1 pattern was associated with classic clinical features and a favourable post-operative outcome. The clinical variants were associated with extratemporal EEG propagation. Patients with reflex seizures continued with post-operative seizures. Overall, no unambiguous relation was found between the ictal EEG pattern and the post-operative outcome.

Conclusions. The ictal EEG pattern does not allow for a surgical prognosis in patients with epilepsy secondary to MTS. The history of reflex seizures in these patients may be a red flag suggesting a less favourable surgical outcome.

Key words. Electroencephalography. Epilepsy. Hippocampal sclerosis. Ictal pattern. Mesial temporal sclerosis. Seizure.

 

© 2019 Revista de Neurología

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